Третий сезон «Девушки-пони: Славное дерби» начинается с того, что Спешн Уикенд, наконец, осознает: её главный враг — не соперницы на треке, а она сама. После череды побед и поражений она впадает в апатию, перестав чувствовать азарт от бега. Чтобы вернуть ей искру, тренер отправляет её в отдалённую провинцию, где она встречает загадочную девушку по имени Искра. Та когда-то была подающей надежды бегуньей, но из-за травмы завершила карьеру. Искра учит Спешн не гнаться за рекордами, а слушать своё тело и ветер. Параллельно Токийский Милк Кроникл, пытаясь доказать, что она достойна титула абсолютной чемпионки, заключает опасный контракт с теневым спонсором, который требует от неё участия в подпольных забегах. Её подруга Водака, заметив странности в поведении Милк, начинает собственное расследование, которое приводит её к сети коррумпированных чиновников из Ассоциации конных дев. Тем временем в академию прибывает новая ученица — молчаливая и отстранённая Ледяная Роза, чья техника бега пугает даже опытных тренеров. Она не пользуется стартовыми блоками, а её копыта оставляют на дорожке странные трещины, словно она бежит не по земле, а по тонкому льду. Ледяная Роза утверждает, что её цель — не победа, а разрушение «фальшивого дерби», которое, по её словам, превратило девушек в бездушные машины для заработка.
Вторая половина сезона резко меняет тон. Выясняется, что Искра на самом деле является дочерью основателя Ассоциации, сбежавшей после того, как узнала правду о допинговых экспериментах 90-х годов. Спешн, проникшись её историей, решает помочь разоблачить коррупцию, но для этого ей придётся участвовать в «Теневом Гран-при» — нелегальном турнире, где ставки идут на жизнь и карьеру. В финальной арке все линии пересекаются: Токийский Милк Кроникл, осознав, что её спонсор планирует подстроить аварию на главном дерби, сбегает из-под охраны и объединяется с Водакой и Спешн. Ледяная Роза раскрывает свою истинную сущность — она искусственно созданная киборг-пони, сбежавшая из лаборатории, и её «ледяная техника» — это сбой в системе охлаждения. В кульминационной сцене, во время финального забега на стадионе «Солнечное копыто», Спешн, Милк и Ледяная Роза бегут бок о бок, но не ради победы, а чтобы синхронно разрушить финишную арку, под которой спрятаны взрывчатые устройства. Взрыв уничтожает трибуны, но все три героини выживают, используя свои уникальные способности: Спешн — скорость, Милк — выносливость, а Ледяная Роза — ледяной щит. Сериал заканчивается сценой, где Ассоциация распущена, а девушки-пони, освобождённые от контрактов, впервые бегут не по правилам, а просто ради удовольствия, оставляя зрителя с вопросом: что будет, когда спорт перестанет быть бизнесом?
